Zwei Geschichten werden parallel erzählt, ohne dass zunächst klar würde, was die handelnden Personen miteinander verbindet. Da ist zum einen Kafka, der an seinem 15. Geburtstag ausreißt und vor einer düsteren Prophezeiung seines Vaters auf die Insel Shikoku flüchtet. Er schließt Freundschaft mit dem Bibliothekar Oshima -- für manche Überraschung gut -- und verliebt sich in die wesentlich ältere Saeki.
Im Mittelpunkt des anderen Erzählstrangs steht Nakata, der Katzenflüsterer, dessen Geistesschwäche auf einen mysteriösen Vorfall im Jahre 1944 zurück geht. Jetzt glaubt er in einen Mordfall verwickelt zu sein und verlässt Tokio. Unterwegs -- gerade hat es Blutegel geregnet -- trifft er den Fernfahrer Hoshino, auch ihr Weg führt schließlich in Oshimas Bibliothek. Diese dient als eine Art Scharnier zwischen den Welten, zwischen Leben und Tod, Vergangenheit und Gegenwart, Realität und Fantasie. Ihre Bücher sind für Kafka "lebendiger und fesselnder als die Menschen, die vor dem Bahnhof herumwimmeln". Er verliert sich allmählich in diesem "Zerrspiegel der Zeit", in erotischen Tagträumen -- sind es Träume? -- und Wahnvorstellungen: "Vielleicht habe ich meinen Vater durch meine Träume ermordet." Liebt er die 15-jährige Saeki oder die alte?